MD-OncoMD-OncoMD-Onco2782-32022782-6171Publishing House ABV Press16510.17650/2782-3202-2024-4-4-111-118DIAGNOSTIC CAPABILITIESВОЗМОЖНОСТИ ДИАГНОСТИКИTranscutaneous contrast-enhanced sonography for diagnosis of sentinel lymph nodes in early breast cancerЧрескожное ультразвуковое исследование с контрастным усилением для диагностики сторожевых лимфатических узлов при раннем раке молочной железыhttps://orcid.org/0000-0002-4970-5429KhakimovaG. G.ХакимоваГ. Г.
Uzbekistan

Gulnoz Golibovna Khakimova

1 Bogiston St., Tashkent, 100070

223 Bogishamol St., Tashkent, 100140

Гулноз Голибовна Хакимова

100070, Ташкент, ул. Богистон, 1

100140, Ташкент, ул. Богишамол, 223

hgg_doc@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-0909-6278ReshetovI. V.РешетовИ. В.
Russian Federation

Bld. 2, 8 Trubetskaya St., Moscow, 119991

Bld. 2, 11 Rossolimo St., Moscow, 119021

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2

119021, Москва, ул. Россолимо, 11, стр. 2

https://orcid.org/0000-0001-7141-2502ZikiryakhodzhaevA. D.ЗикиряходжаевА. Д.
Russian Federation

3 2ndBotkinskiy Proezd, Moscow, 125284

Bld. 2, 8 Trubetskaya St., Moscow, 119991

6 Miklukho-Maklaya St., Moscow, 117198

125284, Москва, 2-й Боткинский проезд, 3

119991, Москва, ул. Трубецкая, 8, стр. 2

117198, Москва, ул. МиклухоМаклая, 6

https://orcid.org/0000-0003-4141-8414StarkovaM. V.СтарковаМ. В.
Russian Federation

3 2ndBotkinskiy Proezd, Moscow 125284

125284, Москва, 2-й Боткинский проезд, 3

https://orcid.org/0000-0002-9491-0413KhakimovaSh. G.ХакимоваШ. Г.
Russian Federation

Bld. 2, 11 Rossolimo St., Moscow 119021

3 2ndBotkinskiy Proezd, Moscow 125284

119021, Москва, ул. Россолимо, 11, стр. 2

125284, Москва, 2-й Боткинский проезд, 3

https://orcid.org/0000-0002-2490-9353TimoshkinV. O.ТимошкинВ. О.
Russian Federation

3 2ndBotkinskiy Proezd, Moscow 125284

125284, Москва, 2-й Боткинский проезд, 3

Tashkent city branch of the Republican Specialized Scientific and Practical Medical Center of Oncology and Radiology, Ministry of Health of Republic of UzbekistanТашкентский городской филиал «Республиканского специализированного научно-практического медицинского центра онкологии и радиологии» Минздрава Республики УзбекистанTashkent Pediatric Medical InstituteТашкентский педиатрический медицинский институтL.L. Levshin Institute of Cluster Oncology, I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia (Sechenov University)Институт кластерной онкологии им. проф. Л.Л. Левшина ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова» Минздрава России (Сеченовский Университет)N.V. Sklifosovsky Institute of Clinical Medicine, I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia (Sechenov University)Институт клинической медицины им. Н.В. Склифосовского ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова» Минздрава России (Сеченовский Университет)P.A. Hertsen Moscow Oncology Research Institute – branch of the National Medical Research Radiological Centre, Ministry of Health of RussiaМосковский научно-исследовательский онкологический институт им. П.А. Герцена – филиал ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр радиологии» Минздрава РоссииI.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia (Sechenov University)ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова Минздрава России» (Сеченовский Университет)Peoples’ Friendship University of Russia n. a. Patrice LumumbaФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов им. Патриса Лумумбы»16012025441111181601202516012025Copyright ©; 2025, ABV-PressCopyright ©; 2025, АБВ-пресс2025ABV-PressАБВ-прессhttps://mdonco.abvpress.ru/jour/about/editorialPolicieshttps://mdonco.abvpress.ru/jour/article/view/165

Disease stage and especially condition of the sentinel lymph node (SLN) assessed in patients with breast cancer prior to treatment are among the most important prognostic factors. SLN is the first lymph node in the regional lymph node system receiving lymph outflow from the primary tumor. SLN biopsy with blue dye gradually replaced traditional axillary lymph node dissection as the standard of treatment of early breast cancer. In the recent years, technique of contrast-enhanced sonography with microbubble contrast agents for examination of the lymph system has been studied both in animal and human trials.

Aim of the review is to investigate the effectiveness of transcutaneous contrast-enhanced sonography of the SLN for biopsy and for diagnosis of metastatic SLNs using methylene blue as the standard in patients with early breast cancer.

Cтадия заболевания и особенно состояние сторожевого лимфатического узла (СЛУ), определяемые у пациенток с раком молочной железы до начала лечения, являются одними из наиболее важных прогностических факторов. СЛУ – первый лимфатический узел в регионарном лимфатическом бассейне, через который происходит отток лимфы от первичной опухоли. Биопсия СЛУ с использованием картирования синим красителем постепенно заменила традиционную аксиллярную лимфодиссекцию в качестве стандарта при лечении раннего рака молочной железы. В последние годы контрастно усиленное ультразвуковое исследование с применением микропузырьковых контрастных препаратов изучают как метод оценки лимфатической системы (как на животных, так и с участием людей).

Цель обзора – изучение эффективности чрескожного контрастно усиленного ультразвукового исследования СЛУ для проведения биопсии и диагностики метастатических СЛУ с использованием красителя метиленового синего в качестве эталонного стандарта у пациенток с ранним раком молочной железы.

biopsybreast cancersentinel lymph nodeSonovueSonazoidбиопсиярак молочной железысторожевой лимфатический узелSonovueSonazoidThe state of cancer care for the population of Russia in 2022. Ed. by A.D. Kaprin, V.V. Starinsky, A.O. Shakhzadova. Moscow: MNIOI im. P.A. Gertsena - filial FGBU “NMITS radiologii” Minzdrava Rossii, 2022. (In Russ.).Состояние онкологической помощи населению России в 2022 году. Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, А.О. Шахзадовой. М.: МНИОИ им. П.А. Герцена - филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» Минздрава России, 2022. 239 с.Sung H., Ferlay J., Siegel R.L. et al. Global cancer statistics 2020: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries. CA Cancer J Clin 2021;71(3):209-49. DOI: 10.3322/caac.21660The state of cancer care for the population of Russia in 2021. Ed. by A.D. Kaprin, V.V. Starinsky, A.O. Shakhzadova. Moscow: MNIOI im. P.A. Gertsena - filial FGBU “NMITS radiologii” Minzdrava Rossii, 2022. (In Russ.).Состояние онкологической помощи населению России в 2021 году. Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, А.О. Шахзадовой. М.: МНИОИ им. П.А. Герцена - филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» Минздрава России, 2022. 236 с.Bosieva A.R., Ermoshchenkova M.V., Volchenko N.N., Zikiryahodjaev A.D. Breast-conserving surgery after neoadjuvant chemotherapy in breast cancer patients. Sibirskiy onkologicheskiy zhurnal = Siberian Journal of Oncology 2021;20(4):116-21. (In Russ.). DOI: 10.21294/1814-4861-2021-20-4-116-121Босиева А.Р., Ермощенкова М.В., Волченко Н.Н., Зикиряходжаев А.Д. Органосохраняющие операции после неоадъювантной лекарственной терапии у больных раком молочной железы. Сибирский онкологический журнал 2021;20(4):116- 21. DOI: 10.21294/1814-4861-2021-20-4-116-121.Rasskazova E.A., Zikiryakhodzhaev A.D. Organ-sparing and oncoplastic resections for breast cancer. Modern tendencies. Onkologiya. Zhurnal im. P.A. Hertsena = P.A. Herzen Journal of Oncology 2022;11(5):65-9. (In Russ.). DOI: 10.17116/onkolog20221105165Рассказова Е.А., Зикиряходжаев А.Д. Органосохраняющие и онкопластические резекции при раке молочной железы. Современные тенденции. Онкология. Журнал им. П.А. Герцена 2022;11(5):65-9. DOI: 10.17116/onkolog20221105165.Breast cancer. Ed. by D.A. Ryabchikov, A.V. Petrovsky. Moscow: GEOTAR-Media, 2023. 400 p. (In Russ.).Рак молочной железы. Под ред. Д.А. Рябчикова, А.В. Петровского. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2023. 400 с.Fisher B., Redmond C., Poisson R. et al. Eight-year results of a randomized clinical trial comparing total mastectomy and lumpectomy with or without irradiation in the treatment of breast cancer. N Engl J Med 1989;320(13):822-8. DOI: 10.1056/NEJM198903303201302Fisher B., Anderson S., Bryant J. et al. Twenty-year follow-up of a randomized trial comparing total mastectomy, lumpectomy, and lumpectomy plus irradiation for the treatment of invasive breast cancer. New Engl J Med 2002;347(16):1233-41. DOI: 10.1056/NEJMoa022152Veronesi U., Saccozzi R., Del Vecchio M. et al. Comparing radical mastectomy with quadrantectomy, axillary dissection, and radiotherapy in patients with small cancers of the breast. N Engl J Med 1981;305(1): 6-11. DOI: 10.1056/NEJM198107023050102Veronesi U., Cascinelli N., Mariani L. et al. Twenty-year follow-up of a randomized study comparing breast-conserving surgery with radical mastectomy for early breast cancer. New Engl J Med 2002;16(347):1227-32. DOI: 10.1056/NEJMoa020989Krishnamurthy S., Sneige N., Bedi D.G. et al. Role of ultrasound-guided fine-needle aspiration of indeterminate and suspicious axillary lymph nodes in the initial staging of breast carcinoma. Cancer 2002;95(5):982-8. DOI: 10.1002/cncr.10786Oruwari J.U., Chung M.A., Koelliker S. et al. Axillary staging using ultrasound-guided fine needle aspiration biopsy in locally advanced breast cancer. Am J Surg 2002;184(4):307-9. DOI: 10.1016/s0002-9610(02)00957-1Zikiryakhodzhaev A.D., Grushina T.I., Starkova M.V. et al. Methods for sentinel lymph node detection in patients with breast cancer. Sibirskiy onkologicheskiy zhurnal = Siberian Journal of Oncology 2020;19(5):88-96. (In Russ.). DOI: 10.21294/1814-4861-2020-19-5-88-96Зикиряходжаев А.Д., Грушина Т.И., Старкова М.В. и др. Методы диагностики сторожевого лимфатического узла у больных раком молочной железы. Сибирский онкологический журнал 2020;19(5):88-96. DOI: 10.21294/1814-4861-2020-19-5-88-96.Fisher B., Bauer M., Wickerham D.L. et al. Relation of number of positive axillary nodes to the prognosis of patients with primary breast cancer. An NSABP update. Cancer 1983;52(9):1551-7. DOI: 10.1002/1097-0142(19831101)52:93.0.co;2-3.Manca G., Volterrani D., Mazzarri S. et al. Sentinel lymph node mapping in breast cancer: a critical reappraisal of the internal mammary chain issue. Q J Nucl Med Mol Imaging 2014;58(2):114-26.Krag D., Weaver D., Ashikaga T. et al. The sentinel node in breast cancer-a multicenter validation study. N Engl J Med 1998;339(14):941-6. DOI: 10.1056/NEJM199810013391401Goldberg B.B., Merton D.A., Liu J.B. et al. Sentinel lymph nodes in a swine model with melanoma: contrast-enhanced lymphatic US. Radiology 2004;230(3):727-34. DOI: 10.1148/radiol.2303021440Sever A.R., Mills P., Jones S.E. et al. Sentinel node identification using microbubbles and contrast-enhanced ultrasonography Clin Radiol 2012;67(7):687-94. DOI: 10.1016/j.crad.2011.11.009Ultrasonic scanners. Available by: https://sonoscan.ru (Date of access 06.09.2024). (In Russ.).Ультразвуковые сканнеры. Доступно по: https://sonoscan.ru/ (Дата доступа 06.09.2024).Wang Y., Zhou W., Li C. et al. Variation of sentinel lymphatic channels (SLCs) and sentinel lymph nodes (SLNs) assessed by contrast-enhanced ultrasound (CEUS) in breast cancer patients. World J Surg Oncol 2017;15(1):127. DOI: 10.1186/s12957-017-1195-3Shimazu K., Miyake T., Tanei T. et al. Real-time visualization of lymphatic flow to sentinel lymph nodes by contrast-enhanced ultrasonography with sonazoid in patients with breast cancer. Ultrasound Med Biol 2019;45(10):2634-40. DOI: 10.1016/j.ultrasmedbio.2019.07.005Xie F., Zhang D., Cheng L. et al. Intradermal microbubbles and contrast-enhanced ultrasound (CEUS) is a feasible approach for sentinel lymph node identification in early-stage breast cancer. World J Surg Oncol 2015;13:319. DOI: 10.1186/s12957-015-0736-xHong Y.R. et al. Application of contrast-enhanced ultrasonography in differential diagnosis of superficial lymph node disease. Chinese J Ultrasound Imag 2006;15(11);849-52.Nielsen Moody A., Bull J., Culpan A.M. et al. Preoperative sentinel lymph node identification, biopsy and localisation using contrast enhanced ultrasound (CEUS) in patients with breast cancer: a systematic review and meta-analysis Clin Radiol 2017;72(11): 959-71. DOI: 10.1016/j.crad.2017.06.121Chang E.H. An introduction to contrast-enhanced ultrasound for nephrologists. Nephron 2018;138(3):176-85. DOI: 10.1159/000484635Greis C. Technology overview: SonoVue (Bracco, Milan). Eur Radiol 2004;14(Suppl 8):P11-5.Sidhu P.S., Choi B.I., Nielsen M.B. The EFSUMB Guidelines on the Non-Hepatic Clinical Applications of Contrast Enhanced Ultrasound (CEUS): a new dawn for the escalating use of this ubiquitous technique. Ultraschall Med 2012;33(1):5-7. DOI: 10.1055/s-0031-1299141Sun Y., Cui L., Wang S. et al. Comparative study of two contrast agents for intraoperative identification of sentinel lymph nodes in patients with early breast cancer. Gland Surg 2021;10(5):1638-45. DOI: 10.21037/gs-21-87He M., Zhu L., Huang M. et al. Comparison between SonoVue and Sonazoid contrast-enhanced ultrasound in characterization of focal nodular hyperplasia smaller than 3cm. J Ultrasound Med 2021;40(10):2095-104. DOI: 10.1002/jum.15589Yang S., Tang K., Tao J. et al. Diagnostic effect of subcutaneous injection of ultrasound contrast agent on sentinel lymph nodes of breast cancer. Chin J Clin Oncol Rehabil 2017;24:10-13.Guo K., Zhong F., Cai Z. et al. Comparison of the effects of subcutaneous and areola injection of contrast agent to locate sentinel lymph nodes in breast cancer. J Clin Exp Med 2018;17:2450-3.Sever A.R., Mills P., Jones S.E. et al. Preoperative sentinel node identification with ultrasound using microbubbles in patients with breast cancer. AJR Am J Roentgenol 2011;196(2):251-6. DOI: 10.2214/AJR.10.4865Omoto K., Matsunaga H., Take N. et al. Sentinel node detection method using contrast-enhanced ultrasonography with sonazoid in breast cancer: preliminary clinical study. Ultrasound Med Biol 2009;35(8):1249-56. DOI: 10.1016/j.ultrasmedbio.2009.02.004Machado P., Stanczak M., Liu J.B. et al. Subdermal ultrasound contrast agent injection for sentinel lymph node identification: an analysis of safety and contrast agent dose in healthy volunteers. J Ultrasound Med 2018;37(7):1611-20. DOI: 10.1002/jum.14502Wu X., Tang L., Huang W. et al. Contrast-enhanced ultrasonography and blue dye methods in detection of sentinel lymph nodes following neoadjuvant chemotherapy in initially node positive breast cancer. Arch Gynecol Obstet 2020;302(3):685-92. DOI: 10.1007/s00404-020-05646-8Liu J., Liu X., He J. et al. Percutaneous contrast-enhanced ultrasound for localization and diagnosis of sentinel lymph node in early breast cancer. Sci Rep 2019;9(1):13545. DOI: 10.1038/s41598-019-49736-3Iwamoto N., Aruga T., Asami H., Horiguchi S.I. False-negative ultrasound-guided fine-needle aspiration of axillary lymph nodes in breast cancer patients. Cytopathology 2020;31(5):463-7. DOI: 10.1111/cyt.12877Dutta S.W., Volaric A., Morgan J.T. et al. Pathologic evaluation and prognostic implications of nodal micrometastases in breast cancer. Semin Radiat Oncol 2019;29(2):102-10. DOI: 10.1016/j.semradonc.2018.11.001Hetterich M., Gerken M., Ortmann O. et al. Adjuvant chemotherapy for breast cancer patients with axillary lymph node micrometastases. Breast Cancer Res Treat 2021;187(3):715-27. DOI: 10.1007/s10549-021-06162-2Chen X.M., Zhong J.Y., Hu Z.M. et al. Trans-lymphatic contrastenhanced ultrasound in combination with blue dye injection is feasible for detection and biopsy of sentinel lymph nodes in breast cancer. Adv Ultrasound Diagnosis Ther 2018;2:94-100.Shimazu K., Ito T., Uji K. et al. Identification of sentinel lymph nodes by contrast-enhanced ultrasonography with Sonazoid in patients with breast cancer: a feasibility study in three hospitals. Cancer Med 2017;6(8):1915-2. DOI: 10.1002/cam4.1142Aoki T., Moriyasu F., Yamamoto K. et al. Image of tumor metastasis and inflammatory lymph node enlargement by contrast-enhanced ultrasonography. World J Radiol 2011;3(12):298-305. DOI: 10.4329/wjr.v3.i12.298Li P., Sun D. Advanced diagnostic imaging of sentinel lymph node in early stage breast cancer. J Clin Ultrasound 2022;50(3):415-21. DOI: 10.1002/jcu.23151.